北海道の神社といえば、明治以降の開拓期に創建されたものを想起する方が多いかもしれません。しかし、姥神大神宮の起源はそれらを何百年も遡る中世の時代に位置しています。社伝によると、室町中期の文安4年（1447年）に現在の地に社殿が建立されたと記録されており、公的に認められた「道内最古の神社」として確固たる地位を築いています。
この神社の誕生を語る上で欠かせないのが、江差に伝わる「折居姥（おりいうば）伝説」です。江差町教育委員会の郷土資料や社記によると、かつて草深き寒村であったこの地に、草庵を結んで暮らす「折居」と呼ばれる徳の高い老婆がいました。ある日、老婆は神託を受け、不思議な小石の入った瓶子（へいし）を日本海へと投げ入れました。すると、たちまち海一面が白く濁り、無数のニシンが群れをなして押し寄せたといいます。
この「群来（くき）」によって飢えに苦しんでいた浦人たちは救われ、江差は後に「江差の五月は江戸にもない」と謳われるほどの未曾有の繁栄を享受することになります。老婆が姿を消した後、草庵に残されていた神像を人々が「姥神」として祀ったことが神社の直接の起源です。老婆が瓶子を投げ入れた場所は、現在かもめ島にそびえる奇岩「瓶子岩（へいしいわ）」として信仰を集め、毎年厳粛にしめ縄の架け替えが行われています。
主祭神には天照皇大御神（あまてらすすめおおみかみ）、天児屋根命（あめのこやねのみこと）、誉田別名（ほんだわけのみこと）の三柱が祀られており、ニシンの恵みを与えた土地の守護神として、今なお町民のみならず全道・全国から崇敬を集め続けています。
